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Comment les réponses IRMf aux stimuli auditifs sont-elles mesurées ?

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Comment mener des expériences d'IRMf mesurant la réponse à des stimuli auditifs (par exemple de la musique) lorsque l'appareil émet des bruits si forts, désagréables et gênants ? Existe-t-il des tomographes IRM plus silencieux en attendant, ou les stimuli (transférés par les écouteurs) doivent-ils être plus forts que le bruit de la machine ? Comment mesurer l'effet d'un murmure alors ?


J'aurais pu trouver cet article plus tôt, mais au fur et à mesure des choses, je ne l'ai pas fait. Mais peut-être qu'il contient la plupart de ce qui peut être dit à cette question :

Jonathan E. Peellej, Défis méthodologiques et solutions en imagerie par résonance magnétique fonctionnelle auditive, Front Neurosci. 2014 ; 8 : 253


Les réponses neuronales aux stimuli naturels et appariés au modèle révèlent des calculs distincts dans le cortex auditif primaire et non primaire

Affiliations Department of Brain and Cognitive Sciences, Massachusetts Institute of Technology, Cambridge, Massachusetts, États-Unis d'Amérique, Zuckerman Institute of Mind, Brain and Behaviour, Columbia University, New York, New York, États-Unis d'Amérique, Laboratoire des Sytèmes Perceptifs, Département d'Études Cognitives, ENS, Université PSL, CNRS, Paris France

Rôles Conceptualisation, Acquisition de financement, Enquête, Méthodologie, Ressources, Logiciel, Supervision, Rédaction – ébauche originale, Rédaction – révision et édition

Affiliations Department of Brain and Cognitive Sciences, Massachusetts Institute of Technology, Cambridge, Massachusetts, États-Unis d'Amérique, Program in Speech and Hearing Biosciences and Technology, Harvard University, Cambridge, Massachusetts, États-Unis d'Amérique, McGovern Institute for Brain Research, Massachusetts Institute of Technology, Cambridge, Massachusetts, États-Unis d'Amérique


MATÉRIAUX ET MÉTHODES

Huit sujets en bonne santé (deux hommes et six femmes, âgés de 19 à 32 ans) ont participé à cette étude, et un sujet a participé deux fois à des jours différents. Neuf expériences ont été menées au total. Les sujets ont fourni un consentement éclairé, qui a été approuvé par l'Institutional Review Board de l'Université du Minnesota. Toutes les expériences d'IRMf ont été réalisées sur un système magnétique à alésage 4T/90 cm (Siemens, Erlangen, Allemagne) avec la console Varian INOVA (Varian Inc., Palo Alto, CA, USA). Une bobine de surface RF à boucle unique (10 cm de diamètre) a été utilisée. Le mouvement de la tête était limité par un support rembourré de mousse. Au début de l'expérience, des images IRM anatomiques axiales, sagittales et coronales ont été acquises par un appareil conventionnel. T1méthode TurboFLASH pondérée (22). Sur la base de ces images, sept images coronales couvrant la majeure partie de la fissure calcarine en V1 ont été sélectionnées pour acquérir des données d'IRMf en utilisant GE-EPI avec les paramètres suivants : FOV = 20 × 20 cm 2 , matrice = 64 × 64 dans le plan, TE = 22 ms, TR = 1,35 s, épaisseur de tranche = 5 mm, 50 ms pour acquérir chaque tranche d'image et 350 ms au total pour acquérir chaque ensemble d'images multitranches.

Pour étudier l'interférence du bruit acoustique sur l'activité du cortex visuel, un paradigme de tâche à stimuli appariés a été conçu. Dans ce paradigme de tâche (voir Fig. 1), le son de gradient généré lors de chaque acquisition d'un ensemble de données d'IRMf multi-tranches a été utilisé comme stimulus principal, et une lumière clignotante suivant le son a été utilisée comme stimulus secondaire, avec un délai variable de ISI entre les deux stimuli. Un damier LED rouge (12,8 cm × 5,9 cm) a été utilisé pour générer une courte stimulation visuelle clignotante (17 ms). Les sujets étaient allongés sur le dos dans l'aimant et voyaient l'affichage en damier via un miroir logé dans un support conçu sur mesure au-dessus de leurs yeux pendant l'étude IRMf. Ils ont été invités à fixer leurs yeux sur le centre de l'écran tout au long de l'étude IRMf. Il a été démontré que l'effet réfractaire neural dans le cortex visuel humain lors d'une stimulation visuelle répétée disparaît lorsqu'un délai relativement long (≥1 s) entre les stimuli visuels répétés est appliqué (18). Par conséquent, la complication de l'effet réfractaire neural dans V1 a été éliminée dans cette étude par l'utilisation d'un long TR de 1,35 s (équivalent à l'imagerie TR). De plus, une conception de tâche similaire à la conception de tâche de bloc conventionnelle pour améliorer l'efficacité temporelle de la moyenne des images a été autorisée et appliquée dans cette étude. La procédure expérimentale est illustrée à la figure 2. Six analyses (analyses 1 à 6) ont été réalisées dans chaque expérience d'IRMf. Chaque série était composée de sept périodes de contrôle (40 ensembles d'images chacune) entrelacées avec six périodes de tâches (tâches A-F, 10 ensembles d'images chacune). Six valeurs ISI différentes (50, 100, 200, 300, 500 et 700 ms) ont été utilisées dans les six périodes de tâche, respectivement, dans un ordre pseudo-aléatoire à chaque exécution.

Conception des tâches utilisée dans le paradigme des stimuli appariés. Le son acoustique du scanner a été utilisé comme stimulus principal et une seule lumière clignotante a été utilisée comme stimulus secondaire, avec un délai (ISI) entre eux. Sept tranches EPI couvrant le cortex visuel primaire ont été acquises, générant chaque son acoustique du scanner (barre hachurée), et cette acquisition d'image a été répétée 10 fois dans chaque période de tâche.

Procédures expérimentales pour chaque expérience d'IRMf. Chaque bloc de tâches représente 10 présentations du stimulus. Pour l'analyse de l'intensité BOLD, les pixels activés communs pour les tâches D, E, F, A, B et C ont été générés pour l'exécution 1. Sur la base des données de ces pixels activés communs, six parcours temporels ont été générés pour les tâches D, E, F, A, B et C, respectivement. Une procédure similaire a été effectuée pour les séries 2 à 6. Par conséquent, pour chaque expérience, six cours de temps ont été obtenus au total pour chaque tâche. La quantification finale pour chaque tâche était basée sur la moyenne des six cours de temps. Pour l'analyse du nombre de pixels activés, les volumes d'image correspondants ont été moyennés sur six exécutions (séries 1 à 6) pour la tâche A. Une carte activée dans V1 a été générée sur la base de ces volumes d'image moyennés et du nombre de pixels activés pour la tâche. A a été calculé sur la base de cette carte générée. Une procédure similaire a été effectuée pour les tâches B-F.

Deux paramètres, l'intensité du signal BOLD et le nombre de pixels activés, ont été analysés pour étudier l'effet du bruit acoustique sur l'activation du cortex visuel. L'analyse des données a été réalisée à l'aide du progiciel STIMULATE (MRR, Université du Minnesota).

L'analyse de l'intensité du signal BOLD était basée sur les pixels activés communs dans V1 des six tâches pour chaque exécution. Sur la base de ce critère, pour chaque exécution (par exemple, l'exécution 1 sur la figure 2), la région d'intérêt (ROI) activée commune dans le cortex visuel a été générée à partir des pixels qui ont dépassé une signification statistique pour les six tâches (par exemple, les tâches D, E, F, A, B et C), en utilisant la méthode de corrélation croisée des périodes avec un coefficient de corrélation croisée ≥0,4. Le cours temporel de l'IRMf pour chaque tâche et deux périodes de contrôle adjacentes a ensuite été généré sur la base de ce retour sur investissement commun activé (par exemple, six cours temporels ont été générés pour les tâches D, E, F, A, B et C, respectivement, dans la course 1) . Pour chaque expérience, six cours de temps ont été générés pour chaque tâche (par exemple, la tâche A) au total à partir des six exécutions (séries 1 à 6), qui ont ensuite été moyennées pour cette tâche. L'intensité du signal BOLD a été quantifiée comme l'intégrale du signal BOLD avec la ligne de base de la période de contrôle soustraite du temps moyen pour chaque tâche. Les résultats ont été exprimés sous forme de normalisation à l'intensité BOLD moyenne pour les six tâches.

Pour le nombre de pixels activés, l'analyse pour chaque tâche (par exemple, la tâche A) était basée sur les pixels activés de cette tâche unique (c'est-à-dire la tâche A). Par conséquent, tous les volumes d'images correspondants de la même tâche ont d'abord été moyennés dans l'image k-espace sur les six passages, puis une carte d'activation a été générée pour chaque tâche sur la base des volumes d'images moyennés à l'aide de la méthode de corrélation croisée avec le même coefficient de corrélation croisée de ≥0,4. En conséquence, six cartes d'activation ont été générées pour six tâches différentes dans chaque expérience d'IRMf. Le nombre de pixels activés a ensuite été calculé sur la base de la carte d'activation générée pour chaque tâche. Le retour sur investissement couvrant la fissure calcarine dans le cortex visuel a été déterminé sur la base des images anatomiques acquises avant l'expérience IRMf. Seuls les pixels activés situés à l'intérieur de la ROI ont été comptés. Le nombre de pixels activés a également été normalisé au nombre moyen de pixels activés pour les six tâches.


Contenu

L'imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (IRM fonctionnelle ou IRMf) est une procédure d'imagerie par résonance magnétique (IRM) spécifique qui mesure l'activité cérébrale en détectant les changements associés dans le flux sanguin. Plus précisément, l'activité cérébrale est mesurée par un signal BOLD à basse fréquence dans le cerveau. [11]

La procédure est similaire à l'IRM mais utilise le changement de magnétisation entre le sang riche en oxygène et le sang pauvre en oxygène comme mesure de base. Cette mesure est fréquemment altérée par le bruit provenant de diverses sources et, par conséquent, des procédures statistiques sont utilisées pour extraire le signal sous-jacent. L'activation cérébrale résultante peut être présentée graphiquement en codant par couleur la force de l'activation à travers le cerveau ou la région spécifique étudiée. La technique peut localiser l'activité au millimètre près mais, en utilisant des techniques standard, pas mieux que dans une fenêtre de quelques secondes. [12]

La FMRI est utilisée à la fois en recherche et, dans une moindre mesure, en milieu clinique. Il peut également être combiné et complété avec d'autres mesures de la physiologie cérébrale telles que l'EEG et le NIRS. [13] [14] Arterial spin marquage IRMf peut être utilisé comme une approche complémentaire pour évaluer les fonctions cérébrales au repos. [15]

La réponse physiologique du flux sanguin détermine en grande partie la sensibilité temporelle et la mesure dans laquelle les neurones actifs peuvent être mesurés en BOLD fMRI. Le paramètre de résolution temporelle de base est le taux d'échantillonnage, ou TR, qui dicte la fréquence à laquelle une tranche de cerveau particulière est excitée et autorisée à perdre sa magnétisation. Les TR peuvent varier du très court (500 ms) au très long (3 secondes). Pour l'IRMf en particulier, la réponse hémodynamique est supposée durer plus de 10 secondes, augmentant de manière multiplicative (c'est-à-dire en proportion de la valeur actuelle), culminant à 4 à 6 secondes, puis diminuant de manière multiplicative. Les changements dans le système de circulation sanguine, le système vasculaire, intègrent des réponses à l'activité neuronale au fil du temps. Étant donné que cette réponse est une fonction continue et fluide, l'échantillonnage avec des TR plus rapides permet uniquement de cartographier les fluctuations plus rapides telles que les signaux de fréquence respiratoire et cardiaque. [16]

Alors que l'IRMf s'efforce de mesurer l'activité neuronale dans le cerveau, le signal BOLD peut être influencé par de nombreux autres facteurs physiologiques autres que l'activité neuronale. Par exemple, les fluctuations respiratoires et les cycles cardiovasculaires affectent le signal BOLD mesuré dans le cerveau et sont donc généralement tentés d'être supprimés lors du traitement des données brutes d'IRMf. En raison de ces sources de bruit, de nombreux experts ont abordé l'idée de l'IRMf à l'état de repos de manière très sceptique lors des premières utilisations de l'IRMf. Ce n'est que très récemment que les chercheurs sont devenus convaincus que le signal mesuré n'est pas un artefact causé par d'autres fonctions physiologiques. [17]

La connectivité fonctionnelle de l'état de repos entre des régions cérébrales spatialement distinctes reflète l'histoire répétée des modèles de co-activation au sein de ces régions, servant ainsi de mesure de la plasticité. [18]

En 1992, Bharat Biswal a commencé son travail en tant qu'étudiant diplômé au Medical College of Wisconsin sous la direction de son conseiller, James S. Hyde, et a découvert que le cerveau, même au repos, contient des informations sur son organisation fonctionnelle. Il avait utilisé l'IRMf pour étudier comment différentes régions du cerveau communiquent pendant que le cerveau est au repos et n'effectue aucune tâche active. Bien qu'à l'époque, la recherche de Biswal ait été pour la plupart ignorée et attribuée à une autre source de signal, sa technique de neuroimagerie au repos a maintenant été largement reproduite et considérée comme une méthode valide de cartographie des réseaux cérébraux fonctionnels. La cartographie de l'activité du cerveau au repos recèle de nombreux potentiels pour la recherche sur le cerveau et aide même les médecins à diagnostiquer diverses maladies du cerveau. [3]

Des expériences menées par le laboratoire du neurologue Marcus Raichle à la faculté de médecine de l'Université de Washington et d'autres groupes ont montré que la consommation d'énergie du cerveau augmentait de moins de 5% de sa consommation d'énergie de base lors de l'exécution d'une tâche mentale ciblée. Ces expériences ont montré que le cerveau est constamment actif avec un niveau d'activité élevé même lorsque la personne n'est pas engagée dans un travail mental ciblé (l'état de repos). Son laboratoire s'est principalement concentré sur la recherche de la base de cette activité de repos et est crédité de nombreuses découvertes révolutionnaires. Il s'agit notamment de l'indépendance relative du flux sanguin et de la consommation d'oxygène lors des changements de l'activité cérébrale, qui a fourni la base physiologique de l'IRMf, ainsi que la découverte du réseau de mode par défaut bien connu. [19]

Modification fonctionnelle

La connectivité fonctionnelle est la connectivité entre les régions du cerveau qui partagent des propriétés fonctionnelles. Plus précisément, il peut être défini comme la corrélation temporelle entre des événements neurophysiologiques spatialement distants, exprimé comme un écart par rapport à l'indépendance statistique à travers ces événements dans des groupes et des zones neuronales distribuées. [20] Cela s'applique à la fois aux études sur l'état de repos et sur l'état de tâche. Alors que la connectivité fonctionnelle peut faire référence à des corrélations entre des sujets, des courses, des blocs, des essais ou des points de temps individuels, la connectivité fonctionnelle de l'état de repos se concentre sur la connectivité évaluée à travers des points de temps BOLD individuels pendant les conditions de repos. [21] La connectivité fonctionnelle a également été évaluée à l'aide de séries temporelles de perfusion échantillonnées avec une IRMf de perfusion marquée par spin artériel. [22] L'IRM de connectivité fonctionnelle (IRMf), qui peut inclure l'IRMf à l'état de repos et l'IRM basée sur les tâches, pourrait un jour aider à fournir des diagnostics plus définitifs pour les troubles de santé mentale tels que le trouble bipolaire et peut également aider à comprendre le développement et la progression de post- syndrome de stress traumatique ainsi que d'évaluer l'effet du traitement. [23] La connectivité fonctionnelle a été suggérée comme une expression du comportement du réseau sous-jacent à la fonction cognitive de haut niveau en partie parce que, contrairement à la connectivité structurelle, la connectivité fonctionnelle change souvent de l'ordre de quelques secondes comme dans le cas de la connectivité fonctionnelle dynamique.

Réseau en mode par défaut Modifier

Autres réseaux d'état de repos Modifier

Traitement des données Modifier

De nombreux programmes existent pour le traitement et l'analyse des données d'IRMf à l'état de repos. Certains des programmes les plus couramment utilisés incluent SPM, AFNI, FSL (en particulier Melodic pour ICA), CONN, C-PAC et Connectome Computation System (CCS).

Méthodes d'analyse Modifier

Il existe de nombreuses méthodes d'acquisition et de traitement des données rsfMRI. Les méthodes d'analyse les plus populaires se concentrent soit sur des composantes indépendantes, soit sur des régions de corrélation.

Analyse indépendante des composants Modifier

Analyse régionale Modifier

D'autres méthodes pour caractériser les réseaux à l'état de repos comprennent la corrélation partielle, la cohérence et la cohérence partielle, les relations de phase, la distance de déformation temporelle dynamique, le regroupement et la théorie des graphes. [35] [36] [37]

Fiabilité et reproductibilité Modifier

L'imagerie par résonance magnétique fonctionnelle à l'état de repos (IRMr) peut imager les fluctuations à basse fréquence des activités cérébrales spontanées, ce qui représente un outil populaire pour la connectomique fonctionnelle à grande échelle pour caractériser les différences interindividuelles dans la fonction cérébrale normale, les associations esprit-cerveau et la divers troubles. Cela suggère la fiabilité et la reproductibilité des mesures dérivées de l'IRMf couramment utilisées de la connectomique fonctionnelle du cerveau humain. Ces métriques ont un grand potentiel pour accélérer l'identification des biomarqueurs pour diverses maladies du cerveau, ce qui appelle le besoin d'aborder la fiabilité et la reproductibilité en premier lieu. [38]

IRMf avec EEG Modifier

De nombreux experts en imagerie estiment que pour obtenir la meilleure combinaison d'informations spatiales et temporelles de l'activité cérébrale, l'IRMf ainsi que l'électroencéphalographie (EEG) doivent être utilisés simultanément. Cette double technique combine la capacité bien documentée de l'EEG à caractériser certains états cérébraux avec une résolution temporelle élevée et à révéler des schémas pathologiques, avec la capacité de l'IRMf (plus récemment découverte et moins bien comprise) à imager la dynamique du sang dans l'ensemble du cerveau avec une haute résolution spatiale. Jusqu'à présent, l'EEG-IRMf a été principalement considérée comme une technique d'IRMf dans laquelle l'EEG acquis de manière synchrone est utilisé pour caractériser l'activité cérébrale (« état du cerveau ») dans le temps permettant de cartographier (par le biais d'une cartographie statistique paramétrique, par exemple) l'hémodynamique associée changements. [39]

La valeur clinique de ces résultats fait l'objet d'investigations en cours, mais des recherches récentes suggèrent une fiabilité acceptable pour les études EEG-IRMf et une meilleure sensibilité dans un scanner à champ plus élevé. En dehors du domaine de l'épilepsie, l'EEG-IRMf a été utilisé pour étudier les réponses cérébrales liées à des événements (déclenchées par des stimuli externes) et a fourni de nouvelles informations importantes sur l'activité cérébrale de base pendant l'éveil et le sommeil au repos. [40]

IRMf avec TMS Modifier

La stimulation magnétique transcrânienne (TMS) utilise des champs magnétiques petits et relativement précis pour stimuler les régions du cortex sans procédures invasives dangereuses. Lorsque ces champs magnétiques stimulent une zone du cortex, le flux sanguin focal augmente sur le site de stimulation ainsi que sur des sites distants anatomiquement connectés à l'emplacement stimulé. La tomographie par émission de positons (TEP) peut ensuite être utilisée pour imager le cerveau et les changements dans le flux sanguin et les résultats montrent des régions de connectivité très similaires confirmant les réseaux trouvés dans les études IRMf et le TMS peuvent également être utilisés pour soutenir et fournir des informations plus détaillées sur les régions connectées . [41]

Les pièges potentiels lors de l'utilisation de la rsfMRI pour déterminer l'intégrité fonctionnelle du réseau sont la contamination du signal BOLD par des sources de bruit physiologique telles que la fréquence cardiaque, la respiration, [42] [43] et le mouvement de la tête. [44] [45] [46] [47] Ces facteurs de confusion peuvent souvent biaiser les résultats des études où les patients sont comparés à des témoins sains dans le sens des effets hypothétiques, par exemple une cohérence plus faible pourrait être trouvée dans le réseau par défaut chez le patient groupe de patients, tandis que les groupes de patients se sont également déplacés davantage pendant l'analyse. En outre, il a été démontré que l'utilisation de la régression globale du signal peut produire des corrélations artificielles entre un petit nombre de signaux (par exemple, deux ou trois). [48] ​​Heureusement, le cerveau a de nombreux signaux. [49]

La recherche utilisant l'IRMf à l'état de repos a le potentiel d'être appliquée dans un contexte clinique, y compris l'utilisation dans l'évaluation de nombreuses maladies et troubles mentaux différents. [50]

État de la maladie et changements dans la connectivité fonctionnelle à l'état de repos Modifier

    : connectivité réduite [51] : connectivité anormale [52] : connectivité altérée [53][54] et effets du traitement antidépresseur : connectivité anormale [55][56][57][58] et effets des stabilisateurs de l'humeur : connectivité anormale et propriétés du réseau [59][60][61][62] : réseaux perturbés [63] (TDAH) : "petits réseaux" altérés et modifications du thalamus [64] : perturbation des systèmes cérébraux et du réseau moteur [51] : perturbation et diminution /augmentation de la connectivité [65] : connectivité altérée [66] : augmentation/diminution de la connectivité [67] : connectivité altérée [68][69] : altérations de la connectivité au sein des circuits corticolimbiques et du cortex insulaire[70]

D'autres types d'applications cliniques actuelles et futures pour l'IRMf au repos comprennent l'identification des différences de groupe dans les maladies cérébrales, l'obtention d'informations diagnostiques et pronostiques, les études longitudinales et les effets du traitement, le regroupement dans des états pathologiques hétérogènes et la cartographie préopératoire et l'intervention de ciblage. [71] Comme les mesures de l'état de repos n'ont pas de demandes cognitives (au lieu d'expériences psychologiques comprenant des tâches), les personnes atteintes de troubles cognitifs peuvent également être mesurées facilement.


Réponse du cerveau néonatal aux stimuli auditifs déviants et relation avec l'anxiété liée aux traits maternels

Une réponse excessive à des stimuli inattendus ou « déviants » pendant la petite enfance et la petite enfance représente un marqueur de risque précoce pour les troubles anxieux. Cependant, la recherche n'a pas encore délimité les régions cérébrales spécifiques qui sous-tendent la réponse néonatale aux stimuli déviants près de la naissance et la relation avec le risque de troubles anxieux. Les auteurs ont utilisé l'IRM fonctionnelle basée sur les tâches (IRMf) pour délimiter la réponse néonatale aux stimuli déviants et sa relation avec l'anxiété des traits maternels.

Méthodes :

Les auteurs ont utilisé l'IRMf pour mesurer l'activité cérébrale provoquée par des stimuli auditifs déviants chez 45 nouveau-nés endormis (âge moyen, 27,8 jours 60 % femmes 64 % afro-américaines). Chez 41 des nourrissons, la réponse neuronale aux stimuli déviants a été examinée par rapport à l'anxiété des traits maternels sur le State-Trait Anxiety Inventory, un facteur de risque familial pour l'anxiété de la progéniture.

Résultats:

Les nouveau-nés ont manifesté une réponse neuronale robuste et généralisée aux stimuli déviants qui ressemblent aux schémas trouvés précédemment chez les adultes. Une anxiété plus élevée des traits maternels était liée à des réponses plus élevées dans plusieurs régions du cerveau, y compris l'insula antérieure gauche et droite, le cortex préfrontal ventrolatéral et plusieurs zones du cortex cingulaire antérieur. Ces zones chevauchent des régions cérébrales précédemment liées aux troubles anxieux et à d'autres maladies psychiatriques chez l'adulte.

Conclusion :

L'architecture neuronale sensible aux stimuli déviants fonctionne de manière robuste chez les nouveau-nés. Une réactivité excessive de certains composants des circuits à la naissance peut signaler un risque d'anxiété et d'autres troubles psychiatriques.


MÉTHODES

Génération de stimuli

Les sons de la parole étaient des consonnes sourdes comprenant des plosives (/t/, /k/), une fricative (/f/) et une affriquée (/t∫/ le phonème au début de « cheese »). Les plosives (/t/, /k/) sont des non-continuants, c'est-à-dire qu'elles sont naturellement produites avec un court flux d'air post-obstruant non voisé. Les sons buccaux non vocaux comprenaient quatre clics ingressifs : un clic dentaire (/|/), un clic post-alvéolaire (/!/), un clic latéral (/∥/) et un clic bilabial (/⊙/). Respectivement, ceux-ci sont similaires à un son de « tutting » (généralement écrit « tsk-tsk » ou « tut-tut »), un « clop », comme dans le son clip-clop émis en imitant un cheval au trot, un -up", le son de clic fait pour indiquer "allez" ou "allez plus vite" (par exemple, lorsque vous êtes à cheval), et un son de "baiser". Ceux-ci ont tous été produits par un locuteur natif de l'anglais britannique. Trente jetons de chaque son ont été utilisés dans l'expérience, et chaque jeton n'a été présenté qu'une seule fois (Figure 1).

La parole, les clics ingressifs et les sons SCN partagent des enveloppes d'amplitude similaires. Exemples de jetons de la parole, de sons de clic ingressifs et de conditions SCN utilisés dans l'expérience. Le haut montre les versions de forme d'onde des sons, tandis que le milieu montre leur structure spectrotemporelle sous la forme d'un spectrogramme. La partie inférieure montre l'enveloppe d'amplitude, qui décrit l'amplitude moyenne des sons dans le temps. Notez que les trois jetons possèdent une enveloppe d'amplitude similaire et que le jeton SCN a une structure spectrale beaucoup plus simple que les sons de parole et de clic (comme indiqué dans le spectrogramme).

La parole, les clics ingressifs et les sons SCN partagent des enveloppes d'amplitude similaires. Exemples de jetons de la parole, de sons de clic ingressifs et de conditions SCN utilisés dans l'expérience. Le haut montre les versions de forme d'onde des sons, tandis que le milieu montre leur structure spectrotemporelle sous la forme d'un spectrogramme. La partie inférieure montre l'enveloppe d'amplitude, qui décrit l'amplitude moyenne des sons dans le temps. Notez que les trois jetons possèdent une enveloppe d'amplitude similaire et que le jeton SCN a une structure spectrale beaucoup plus simple que les sons de parole et de clic (comme indiqué dans le spectrogramme).

Les sons ont été enregistrés à l'aide d'un enregistreur à semi-conducteurs (Edirol, R-09HR, Roland, Hosoe-cho, Hamamatsu, Japon) à 24 bits, 96 kHz, et enregistrés sous forme de fichiers .wav. Les fichiers sonores ont été normalisés à la même amplitude de crête à Praat (Boersma & Weenink, 2010). Les sons ont été interprétés par un locuteur natif britannique qui a produit 30 jetons pour chaque catégorie de discours et de son de clic ingressif. Les versions SCN (Schroeder, 1968) ont été utilisées comme stimuli de base, et celles-ci ont été générées en multipliant les formes d'onde originales avec un bruit à large bande entre 50 Hz et 10 kHz.

Tests comportementaux

Les stimuli ont été prétestés pour s'assurer que les sujets pouvaient correctement catégoriser les sons en tant que parole ou non-parole. Huit sujets (cinq hommes, âge moyen = 25,7 ans) ont écouté les mêmes trains de sons utilisés dans la section IRMf de cette expérience avant d'être invités à décider si les trains de sons étaient des sons vocaux ou non vocaux (60 essais au total, 30 , et 30 essais de clic). Dans un deuxième prétest, l'expérience a été répétée avec des exemplaires individuels de chaque parole et son ingressif (80 essais au total, chacun des huit sons a été testé 10 fois). Dans les deux tests, le même jeton n'a jamais été présenté plus d'une fois.

Sujets

Vingt-deux sujets droitiers sains (moyenne = 26,9 ans, 11 hommes) ont participé à la présente étude. Tous étaient de langue maternelle anglaise, et nous avons exclu tous les sujets ayant une expérience avec les langues de clic (par exemple, ceux ayant vécu en Afrique du Sud). Tous ont donné leur consentement éclairé conformément aux directives approuvées par le comité d'éthique de l'University College London, qui a fourni l'approbation éthique locale pour cette étude.

Un système Siemens de 1,5 T avec une bobine de tête à 32 canaux a été utilisé pour acquérir 183 T2*Données EPI pondérées (3 × 3 × 3 mm 3 , temps de répétition = 10 000 ms, temps d'acquisition = 3 s, temps d'écho = 50 ms, retournement = 90°) en utilisant le contraste BOLD. Il a été démontré que l'utilisation d'une bobine de tête à 32 canaux améliore considérablement le rapport signal/bruit pour l'IRMf dans le champ 1,5-T (Parikh et al., 2011 Fellner et al., 2009). Un protocole de balayage clairsemé a été utilisé pour administrer les stimuli auditifs en l'absence de bruit du scanner. Les deux premiers volumes fonctionnels ont été jetés pour supprimer l'effet de T1 équilibrage. T haute résolution1 des images de volume anatomique (160 coupes sagittales, taille de voxel = 1 mm 3 ) ont également été acquises pour chaque sujet. Au cours de la phase expérimentale principale, les sujets étaient allongés sur le dos dans le scanner dans l'obscurité et ont été invités à fermer les yeux et à écouter les sons qui leur étaient joués. Aucune tâche n'était impliquée afin d'éviter toute forme d'amorçage moteur qu'une tâche de réponse, telle qu'une pression sur un bouton, pourrait entraîner (Figure 2).

La perception de la parole et des clics ingressifs est associée à une activité accrue dans les régions auditives. La perception des sons de la parole par rapport aux sons de clic ingressifs (A, blanc) était associée à une activité BOLD accrue dans le STG moyen et postérieur gauche (p < .005, seuil de cluster = 30). La perception des sons de la parole par rapport au SCN était associée à une activité significative dans les mêmes régions mais s'étendant vers l'avant dans l'hémisphère gauche (A, noir) [Speech vs. SCN : -58 -48 19, -44 -6 -11, 62 -14 −4, 60 −34 6 Parole vs. Clics ingressifs : −66 16 0, 60 −20 −2, −68 −36 8, −22 −32 32]. Ces activations se situent toutes deux dans le cortex identifié comme étant sensible à la parole par une analyse de localisation de la parole indépendante (A, ligne blanche). L'écoute de sons de clic ingressifs par rapport aux sons de la parole était associée à une activité significative dans les régions préfrontales et le cortex occipito-pariétal droit (B, noir). [Clics ingressifs vs SCN : 50 -60 28, -32 -34 8, -32 -20 -10, 42 26 50, 28 8 40, 64 -36 8 Clics ingressifs vs Parole : 22 32 42, -30 58 0, 44 28 24, 40 10 46, 26 64 14, 44 −64 38]. Ni la comparaison des sons de clic aux sons de la parole ou au SCN n'a révélé d'activité significative dans les régions motrices de la bouche identifiées par une course de localisation moteur indépendante (B, ligne blanche). (C) L'activité commune lors de la perception des deux types de sons par rapport au SCN en STG droit (p < .005). Ces données indiquent des réseaux partiellement séparés pour le traitement de la parole et des sons de clic ingressifs, dans lesquels les sons de la parole sont traités préférentiellement dans le STG moyen gauche et les sons de clic ingressifs sont associés à une activité accrue dans les zones auditives médiales postérieures gauches connues pour faire partie de la voie dorsale « comment » . En revanche, il existe un chevauchement d'activité dans le cortex temporal supérieur droit pour les deux classes de sons. (D) Régions où il y a une réponse préférentielle à la parole dans les lobes temporaux dorso-latéraux bilatéraux, avec une activation plus étendue à gauche. Ces activations ont été identifiées par le contraste [1 −0,01 −0,99, pour Speech > Clicks > SCN, représenté en blanc]. Le même contraste pour les clics [Clics > Speech > SCN] n'a révélé aucun effet dans les zones auditives sensibles à la parole dans le cortex temporal gauche (noir).

La perception de la parole et des clics ingressifs est associée à une activité accrue dans les régions auditives. La perception des sons de la parole par rapport aux sons de clic ingressifs (A, blanc) était associée à une activité BOLD accrue dans le STG moyen et postérieur gauche (p < .005, seuil de cluster = 30). La perception des sons de la parole par rapport au SCN était associée à une activité significative dans les mêmes régions mais s'étendant vers l'avant dans l'hémisphère gauche (A, noir) [Speech vs. SCN : -58 -48 19, -44 -6 -11, 62 -14 −4, 60 −34 6 Parole vs. Clics ingressifs : −66 16 0, 60 −20 −2, −68 −36 8, −22 −32 32]. Ces activations se situent toutes deux dans le cortex identifié comme étant sensible à la parole par une analyse de localisation de la parole indépendante (A, ligne blanche). L'écoute de sons de clic ingressifs par rapport aux sons de la parole était associée à une activité significative dans les régions préfrontales et le cortex occipito-pariétal droit (B, noir). [Clics ingressifs vs SCN : 50 -60 28, -32 -34 8, -32 -20 -10, 42 26 50, 28 8 40, 64 -36 8 Clics ingressifs vs Parole : 22 32 42, -30 58 0, 44 28 24, 40 10 46, 26 64 14, 44 −64 38]. Ni la comparaison des sons de clic aux sons de la parole ou au SCN n'a révélé d'activité significative dans les régions motrices de la bouche identifiées par une course de localisation moteur indépendante (B, ligne blanche). (C) L'activité commune lors de la perception des deux types de sons par rapport au SCN dans le STG droit (p < .005). Ces données indiquent des réseaux partiellement séparés pour le traitement de la parole et des sons de clic ingressifs, dans lesquels les sons de la parole sont traités préférentiellement dans le STG moyen gauche et les sons de clic ingressifs sont associés à une activité accrue dans les zones auditives médiales postérieures gauches connues pour faire partie de la voie dorsale « comment » . En revanche, il existe un chevauchement d'activité dans le cortex temporal supérieur droit pour les deux classes de sons. (D) Régions où il y a une réponse préférentielle à la parole dans les lobes temporaux dorso-latéraux bilatéraux, avec une activation plus étendue à gauche. Ces activations ont été identifiées par le contraste [1 −0,01 −0,99, pour Speech > Clicks > SCN, représenté en blanc]. Le même contraste pour les clics [Clics > Speech > SCN] n'a révélé aucun effet dans les zones auditives sensibles à la parole dans le cortex temporal gauche (noir).

Sounds for the main run and instructions for the localizer run were presented using MATLAB with the Psychophysics Toolbox extension (Brainard, 1997), via a Denon amplifier (Denon UK, Belfast, UK) and electrodynamic headphones (MR Confon GmbH, Magdeburg, Germany) worn by the participant. Instructions were projected from a specially configured video projector (Eiki International, Inc., Margarita, CA) onto a custom-built front screen, which the participant viewed via a mirror placed on the head coil.

Each trial was a train of four different speech or click sounds, lasting 3 sec (e.g., /t/–/k/–/t∫/–/f/). The order of sounds was randomized within trial and the ordering of sound category (speech, nonspeech, SCN) was randomized across trials. Across the whole experiment, none of the 30 recorded tokens of each speech/mouth sound were repeated. A ±500 msec onset jitter was used. This main run lasted approximately 30 min.

We carried out a separate localizer run to identify in each subject the cortical regions responsible for executing mouth movements and for speech perception. This employed a block design using a continuous acquisition protocol (repetition time = 3 sec). Subjects were cued via instructions on a screen to execute mouth movements (alternating lip and tongue movements) or to listen to sentences taken from the BKB list (Bench, Kowal, & Bamford, 1979). The baseline condition was silent rest. Each block lasted 21 sec and was repeated four times. This localizer scan lasted approximately 11 min.

Preprocessing and Analyses

Functional data were analyzed using SPM8 (Wellcome Department of Imaging Neuroscience, London, UK) running on Matlab 7.4 (Mathworks, Inc., Sherborn, MA). All functional images were realigned to the first volume by six-parameter rigid body spatial transformation. Functional and structural (T1-weighted) images were then normalized into standard space using the Montreal Neurological Institute (MNI) template. Functional images were then coregistered to the T1 structural image and smoothed using a Gaussian kernel of FWHM at 8 mm. The data were high-pass filtered at 128 Hz. First-level analysis was carried out using motion parameters as regressors of no interest at the single-subject level. A random-effects model was employed in which the data were thresholded at p < .005. Voxelwise thresholding was carried out at 30 voxels to limit potential Type I errors.

Individual contrasts were carried out to investigate the BOLD response to each condition minus the silent rest or SCN, Speech versus Clicks and Clicks versus Speech. Ces t contrasts were taken up to a second level model. A null conjunction was used to identify significantly active voxels common to more than one condition by importing contrasts at the group level (e.g., Speech > SCN and Clicks > SCN at a threshold of p < .005, cluster threshold of 10). Significant BOLD effects were rendered on a normalized template.

A set of four 10-mm spherical ROIs were created from peak coordinates identified from separate motor and auditory localizer runs. These ROIs lay within left and right superior temporal gyri (STG) and within left and right mouth primary motor cortex (−60 −24 6, 72 −28 10, −53 −12 34, 64 0 28). Mean parameter estimates were extracted for speech and clicks compared with SCN. These are seen in Figure 3.

An additional set of 8-mm spherical ROIs were created from coordinates reported in two previous studies (Pulvermuller et al., 2006 Wilson & Iacoboni, 2006). These studies both reported significant activity in premotor regions during the perception of speech sounds (−62 −4 38, 56 −4 38, −54 −3 46, −60 2 25 Figure 4B). A diameter of 8 mm was chosen here to replicate the analyses done in these previous experiments. In these regions, mean parameter estimates were extracted for speech and clicks compared with SCN.

Finally, two cluster ROIs in ventral sensorimotor cortices were generated by the contrast of all sounds (speech, nonspeech, and SCN) over silent rest. This contrast identified a peak in ventral primary sensorimotor cortex in both hemispheres (Figure 4A). To allow statistical analyses of these data (Kriegeskorte, Simmons, Bellgowan, & Baker, 2009 Vul, Harris, Winkleman, & Pashler, 2008), ROIs were created in an iterative “hold-one-out” fashion (McGettigan et al., 2011), in which the cluster ROIs for each individual participant were created from a group contrast of [All Sounds vs. Rest inclusively masked by the motor localizer] (masking threshold p < .001, cluster threshold = 30) from the other 21 participants. Mean parameter estimates were extracted for speech, clicks, and SCN compared with silent rest.

Left auditory areas preferentially encode speech sounds, but there is no speech specific activity in primary motor cortices. Parameter estimates for speech and ingressive click sounds compared with SCN were calculated within four ROIs generated from peak coordinates from an independent localizer. A and B display the left and right speech ROIs generated from the comparison of listening to sentences against a silent rest condition (FWE = 0.05, cluster threshold = 30) with the parameter estimates displayed below. C and D show the left and right mouth motor ROIs generated from alternating lip and tongue movements compared with silent rest (FWE = 0.05, cluster threshold = 30). Speech sounds were associated with significantly increased activity in left auditory cortex compared with ingressive click sounds. There was nonsignificant difference in levels of activity in right auditory cortex or in the mouth motor regions. In all three of these regions, there was a nonsignificant increase in activity for ingressive click sounds over SCN compared with speech sounds over SCN. Error bars indicate SEM.

Left auditory areas preferentially encode speech sounds, but there is no speech specific activity in primary motor cortices. Parameter estimates for speech and ingressive click sounds compared with SCN were calculated within four ROIs generated from peak coordinates from an independent localizer. A and B display the left and right speech ROIs generated from the comparison of listening to sentences against a silent rest condition (FWE = 0.05, cluster threshold = 30) with the parameter estimates displayed below. C and D show the left and right mouth motor ROIs generated from alternating lip and tongue movements compared with silent rest (FWE = 0.05, cluster threshold = 30). Speech sounds were associated with significantly increased activity in left auditory cortex compared with ingressive click sounds. There was nonsignificant difference in levels of activity in right auditory cortex or in the mouth motor regions. In all three of these regions, there was a nonsignificant increase in activity for ingressive click sounds over SCN compared with speech sounds over SCN. Error bars indicate SEM.

Auditory-sensitive sensorimotor regions do not discriminate between speech and ingressive click sounds. The whole-brain contrast of all sounds compared with rest revealed significant activity in bilateral auditory cortices and ventral sensorimotor cortices (A, transparent white). Using this contrast, masked inclusively by the motor localizer (A, black), cluster ROIs were generated in both left and right hemispheres (A, white). Mean parameter estimates were extracted for these two regions using an interactive “leave-one-out” approach (see Methods), and these are displayed in the bottom left. The only significant comparison was that of [Speech > Rest] compared with [SCN > Rest] [Speech > Rest] compared with [Clicks > SCN] was not significantly different. To investigate whether there may be regions in premotor cortex that are specifically activated during the perception of speech compared with other sounds, we then generated 8-mm spherical ROIs on the basis of the coordinates reported in two previous studies Wilson and Iacoboni (2006) represented in B by solid white circles (−62 −4 38 and 56 −4 38), and Pulvermuller et al. (2006) represented by dotted white lines in the left hemisphere involved in movement and perception of lip and tongue movements (−54 −3 46 and −60 2 25, respectively). Mean parameter estimates for these five regions are plotted below for speech sounds compared with SCN and for ingressive clicks compared with SCN. There were no significant differences in any of these regions between the mean response to speech sounds and ingressive clicks demonstrating that activity in these areas is not specific to speech sounds. This was also the case for all subpeaks identified by the motor localizer. Error bars indicate SEM.

Auditory-sensitive sensorimotor regions do not discriminate between speech and ingressive click sounds. The whole-brain contrast of all sounds compared with rest revealed significant activity in bilateral auditory cortices and ventral sensorimotor cortices (A, transparent white). Using this contrast, masked inclusively by the motor localizer (A, black), cluster ROIs were generated in both left and right hemispheres (A, white). Mean parameter estimates were extracted for these two regions using an interactive “leave-one-out” approach (see Methods), and these are displayed in the bottom left. The only significant comparison was that of [Speech > Rest] compared with [SCN > Rest] [Speech > Rest] compared with [Clicks > SCN] was not significantly different. To investigate whether there may be regions in premotor cortex that are specifically activated during the perception of speech compared with other sounds, we then generated 8-mm spherical ROIs on the basis of the coordinates reported in two previous studies Wilson and Iacoboni (2006) represented in B by solid white circles (−62 −4 38 and 56 −4 38), and Pulvermuller et al. (2006) represented by dotted white lines in the left hemisphere involved in movement and perception of lip and tongue movements (−54 −3 46 and −60 2 25, respectively). Mean parameter estimates for these five regions are plotted below for speech sounds compared with SCN and for ingressive clicks compared with SCN. There were no significant differences in any of these regions between the mean response to speech sounds and ingressive clicks demonstrating that activity in these areas is not specific to speech sounds. This was also the case for all subpeaks identified by the motor localizer. Error bars indicate SEM.


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Méthodes

Sujets

All subjects were privately owned pet dogs (for details see Supplementary Table S1). The sample of subjects used for the behavioural preference test (Experiment 3) consisted of 24 dogs. Twenty of those had been used for the fMRI task (Experiment 1), and 15 for the eye-tracking test (Experiment 2).

Dog–human relationship

To evaluate the intensity and probable quality of the dog–human relationship, we conducted a caregivers’ survey (N = 15 14 females, 1 male) to assess the dogs’ age at the time when they have adopted them and how many hours per day the caregiver and the familiar person (N = 15 6 females, 9 males) on average actively spent with the dog during the week and on the weekends (see Supplementary Table S1a).

Ethical statement

All reported experimental procedures were reviewed and approved by the institutional ethics and animal welfare committee in accordance with the GSP guidelines and national legislation (ETK-21/06/2018, ETK-31/02/2019, ETK-117/07/2019) based on a pilot study at the University of Vienna (ETK-19/03/2016-2, ETK-06/06/2017). The dogs’ human caregivers gave written consent to participate in the studies before the tests were conducted. Additionally, informed consent was given for the publication of identifying images (see Fig. 4, S2 Supplementary Movie S1, S2) in an online open-access publication.

The portrait of a subjects’ caregiver shown with neutral (middle), happy (left) and angry expression (right). The respective video is shown in Supplementary Movie S1, S2.

Stimuli

We created short (3 s) videos showing human faces that are changing emotional facial expressions (see Fig. 4), transforming (morphing) from neutral to either happy or angry expression (see Movie S1, S2). The face pictures were taken from the human caregiver of each dog, a familiar person, and a stranger (for details, see Supplementary Material).

Experiment 1: fMRI task

Before the experiment, dogs had received extensive training by a professional dog trainer to habituate to the scanner environment (sounds, moving bed, ear plugs etc. see 108 ). For data acquisition, awake and unrestrained dogs laid down in prone position on the scanner bed with the head inside the coil, but could leave the scanner at any time using a custom-made ramp. The dog trainer stayed inside the scanner room throughout the entire test trial (run) outside of the dog’s visual field. Data acquisition was aborted if the dog moved extensively, or left the coil. After the scan session, the realignment parameters were inspected. If overall movement exceeded 3 mm, the run was repeated in the next test session. To additionally account for head motion, we calculated the scan-to-scan motion for each dog, referring to the frame wise displacement (FD) between the current scan t and its preceding scan t-1. For each scan exceeding the FD threshold of 0.5 mm, we entered an additional motion regressor to the first-level GLM design matrix 115,116 . On average, 3.3% (run 1) and 9.8% (run 2) scans were removed (run 1:

26/270 scans). If more than 50% of the scans exceeded the threshold, the entire run was excluded from further analyses. This was the case for one run (56%/151 scans). We truncated a run for one dog to 190 scans due to excessive motion because the dog was not available for another scan session.

The task alternated between the morph videos (500 × 500 pixels) and a black fixation cross in the centre of the screen that served as visual baseline (3–7 s jitter, mean = 5 s white background) each run started and ended with 10 s of visual baseline. The presentation order of the morph videos was randomized, but the same human model × emotion combination (i.e., angry stranger) was never directly repeated. The task was split into two runs with a duration of 4.5 min (270 volumes) each, but with a short break in-between if dogs completed both runs within one session. One run contained 60 trials (30 per emotion 20 trials per human model). Scanning was conducted with a 3 T Siemens Skyra MR-system using a 15-channel human knee-coil. Functional volumes were acquired using an echo planar imaging (EPI) sequence (multiband factor: 2) and obtained from 24 axial slices in descending order, covering the whole brain (interleaved acquisition) using an echo planar imaging (EPI) sequence (multiband factor: 2) with a voxel size of 1.5 × 1.5 × 2 mm 3 and a 20% slice gap (TR/TE = 1000 ms/38 ms, field of view = 144 × 144 × 58 mm 3 ). An MR-compatible screen (32 inch) at the end of the scanner bore was used for stimulus presentation. An eye-tracking camera (EyeLink 1000 Plus, SR Research, Ontario, Canada) was used to monitor movements of the dogs during scanning. The structural image was acquired in a prior scan session with a voxel size of 0.7 mm isotropic (TR/TE = 2100/3.13 ms, field of view = 230 × 230 × 165 mm 3 ). Data analysis and statistical tests are described in the Supplementary Material.

Experiment 2: Eye-tracking task

The eye-tracking task consisted of two tests (Experiment 2a and b) of four trials each, with at least seven days between them. In each trial the morph video of the human caregiver was presented together with either a stranger (Experiment 2a) or a familiar person (Experiment 2b). Both videos were shown with the same, either happy (two trials) or angry (two trials), facial expression. The location (left, right) of the caregiver as well as the emotion (happy, angry) was counterbalanced across the four trials of each test. The dogs went through a three-point calibration procedure first and then received two test trials in a row. At the beginning of each trial the dog was required to look at a blinking white trigger point (diameter: 7.5 cm) in the centre of the screen to start the 15-s (5 × 3 s) stimulus presentation. After a 5–10 min break, this sequence was repeated once. The dogs were rewarded with food rewards at the end of each two-trial block. Data analysis and statistical tests are described in the Supplementary Material.

Experiment 3: Behavioural preference task

The behavioural preference tests consisted of the measuring of the dogs’ movement patterns inside a rectangular arena facing two videos that were presented simultaneously on two computer screens. The screens were placed opposite to the arena entrance, at a distance of 165 cm on the floor, 135 cm apart from each other (for more details, see Supplementary Material). The dog entered the arena centrally through a tunnel with a trap door and could then move freely for the whole duration of stimulus presentation (10 × 3 s, continuous loop). Like in Experiment 2, the experiment consisted of two tests (Experiment 3a and b) of four trials each, with 1-min breaks between trials and at least seven days between the two experiments. The morph videos were shown in the exact same order and on the same sides (left, right) as in Experiment 2. After each trial, the experimenter called the dog back and went to the corridor outside the test room until the onset of the next trial. The dog was rewarded with a few pieces of dry food at the end of each experiment.

First, we manually cut out the period of stimuli presentation (30 s test trial) from the experiment recordings and then analysed the obtained videos with K9-Blyzer, a software tool which automatically tracked the dog and detected its body parts to analyse the potential behavioural preferences of the dogs towards the different displayed stimuli. Based on the dogs’ body part tracking data (head location, tail and centre of mass in each frame), the system was configured to produce measurements of specified parameters (areas of interest, dogs’ field of view, dog-screen distance) related to the dogs’ stimuli preference. We specified six parameters related to the right and left side/ screen preference (mapped to caregiver, stranger, familiar person), which are described in Supplementary Table S2. The details of the data analysis and statistical values are also provided in the Supplementary Material section.


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Commentaires:

  1. Oxford

    Tu as tout à fait raison. Il y a quelque chose dans ce domaine et c'est une bonne idée. Je suis prêt à vous soutenir.

  2. Akirr

    Je suis désolé, mais je pense que vous vous trompez. Je peux défendre ma position.

  3. Shaker

    Ce précieux avis

  4. Tilian

    Oui, je vous comprends. Il y a aussi quelque chose pour moi, il me semble que c'est une excellente pensée. Je suis d'accord avec toi.

  5. Keshav

    Je suis sûr que c'est le mauvais chemin.

  6. Wally

    Je pense que vous faites erreur. Je peux le prouver.



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